Même si la guerre contre Malefor est terminée, les ténèbres ne sont pas vaincues pour autant. Un groupe de dragons désire même ramener le Maitre Noir à la vie. Spyro et Cynder continuent de vivre et ce même si la plupart des habitants considèrent plus que jamais Cynder comme un monstre qui voulait prendre la place du Maitre Noir. Déjà douteuse de ses réelles intentions, elle hésite désormais entre rester à Warfang ou partir en solitaire. Toutefois, Malicia, ayant eu vent des événements entourant Cynder, désire plus que tout la ramener de son côté pour reconstruire l'empire des ténèbres plan qu'elle réussi a accomplir en parti en ramenant le pire cauchemars de Cynder: Cyndra. Toutefois, dans un autre monde, un dragon s'est perdu et est devenu une créature inhabituelle appelée Licorne et étrangement, ce monde, est bien plus pur que le monde de Spyro... Son nom: Équestria.

Cent ans sont passés depuis le couronnement de la princesse Twilight... mais ces cent années n'ont pas été très heureuses pour elle qui a perdu une à une ses amies pour finalement plonger dans une déprime profonde. Même Spike qui était un dragon ne pouvait rien faire pour l'aider... même Luna et Celestia qui essayaient de consoler leur amie et protégée ne pouvaient remplacer les amies de Twilight. C'est en passant devant une armoire scellée avec de la magie puissante que Twilight trouva la réponse a tous ses problèmes. Elle tomba sur un livre intéressant mais contenant de la magie très noire et qui semble avoir appartenu à la princesse Nocturna, la princesse de la nuit avant Luna, qui avait été vaincue par Starswirl the Bearded il y a longtemps de cela. Lisant silencieusement ce livre contenant des sortilèges et des informations qu'un poney trouverait absolument immonde, un intérêt particulier naquit dans le corps de la princesse pour cette magie. Instantanément, elle commença de plus en plus à être froide envers tous les poneys ... essayant de ne rien dévoiler aux princesses. De jour, elle devait faire son rôle de princesse comme si de rien n'était... Mais la nuit, elle se mit à pratiquer cette magie qui la rendit de plus en plus sombre... de plus en plus puissante même. Au final, elle put mettre le sabot sur une cape mystérieuse et sur un masque hideux pour cacher son identité la nuit car un intérêt nouveau et noir était né en elle : tuer pour faire renaître ses amies de l'après-vie avec l'énergie vitale des victimes. Mais en même temps, Nocturna agit comme une amie de Twilight dans l'autre monde tout en la guidant vers le travail que cette dernière n'avait pu finir. Désormais, si vous voyez une ombre dans la nuit portant une cape bleue nuit et un visage hideux, courez vous mettre à l’abri le plus vite possible en espérant que cette ombre ne vous ait pas vu. ---Car la malicieuse princesse des Ténèbres est LA !!!---